Asociaciones ecológicas en un ambiente extremo: la relación entre piojos y focas antárticas.

Abstract

Los piojos de la familia Echinophthiriidae (Phthiraptera: Anoplura) son ectoparásitos obligados y permanentes de pinnípedos y la nutria de río del Norte (Lontra canadensis). Entre los piojos de esta familia, los del género Antarctophthirus parasitan a una gran variedad de hospedadores, incluyendo a los lobos marinos de uno y dos pelos, las focas y la morsa. Siendo especies de origen terrestre, sus adaptaciones morfológicas, ecológicas y comportamentales les han permitido desarrollarse en hospedadores de vida anfibia. Son, además, los únicos insectos que han colonizado con éxito el medio marino. Sin embargo, presentan la limitación de que sus huevos no sobreviven bajo el agua, por lo que sólo pueden reproducirse cuando su hospedador permanece en tierra el tiempo suficiente. En consecuencia, las generaciones de piojos por año están limitadas por los patrones de entrada y salida del agua del hospedador. El objetivo principal de la presente Tesis fue estudiar la ecología parasitaria de tres especies de piojos presentes en focas asociadas a los bandejones de hielo en la Península Antártica. Para el abordaje del estudio de los parámetros de infestación, i.e. prevalencia (P), abundancia media (AM) e intensidad media (IM), se trabajó con las tres especies por separado. La prevalencia para las focas leopardo (Hydrurga leptonyx, FL) fue la más baja (P=14%) comparada con la foca cangrejera (Lobodon carcinophaga, FC) (P=50%) y la foca de Weddell (Leptonychotes weddellii, FW) (P=53,7%) y esto podría estar relacionado con el hábito solitario de las focas leopardo. Dada la baja prevalencia en las focas leopardo, los datos no pudieron ser modelados, pero se pudo estimar los parámetros de infestación, contando con datos de 50 focas leopardo y sus piojos (A. ogmorhini). La P fue mayor en machos que en hembras (15,8% vs 8,3). Mientras que la IM y AM fue mayor en hembras que machos, pero sólo se encontró una hembra con 48 piojos. Respecto a la clase de edad los juveniles presentaron mayor prevalencia (33,3% vs 12,8%) e IM (26,0 vs 14,0) que los adultos, aunque sólo se encontró un juvenil con 26 piojos. Para modelar los parámetros de infestación en función del sexo y la clase de edad del hospedador y la variación anual y analizar las estrategias reproductivas de los piojos, se trabajó con datos de 5 años de muestreo, analizando 54 focas cangrejeras con sus respectivos piojos (A. lobodontis), y 54 focas de Weddell con sus piojos (A. carlinii). En FC y FW el sexo no afecta la P ni la AM. Mientras que la clase de edad si es un factor determinante en la transmisión de piojos, siendo los juveniles los que presentan mayor P y AM que los adultos, probablemente debido al comportamiento de forrajeo y patrones de ingreso y salida del agua de los juveniles. A su vez, el 20,37% de las FC, tenían huevos potencialmente viables, los tres estadios ninfales (N1, N2, N3) y adultos (P 50%, AM 81,7). En las FW se encontraron N3 y adultos (P 54%, AM 3,1), mientras que en las FL se encontraron todos los estadios (P 14%, AM 2,2). Estos resultados sugieren que A. lobodontis realizaría puestas de huevos que podrían resultar viables, lo cual no sucede en las otras dos especies. La transmisión de A. carlinii sería principalmente de piojos adultos debiendo completar una generación en poco tiempo, al menos durante la temporada de muda. No se pudieron establecer patrones de transmisión de A. ogmorhini debido a los bajos valores encontrados. Estas estrategias reproductivas demuestran que la dinámica de las poblaciones de piojos está determinada por el comportamiento de las focas, principalmente por los patrones de buceo y de entrada y salida del agua durante su ciclo de vida. Además, son evidencia del estrecho mecanismo de co-adaptación y co-evolución entre los piojos de la familia Echinophthiriidae y las focas antárticas. A futuro, se pretende estudiar experimentalmente el ciclo de vida de estas especies de piojos, para caracterizar las estrategias reproductivas que utilizan para garantizar su éxito reproductivo. Los resultados obtenidos a partir del análisis de la condición corporal, mostraron que existe una relación entre el recuento total de leucocitos y la presencia de piojos, siendo las especies con mayores prevalencias (focas cangrejera y Weddell) las que tuvieron un mayor número de leucocitos en 10 campos. Además, los individuos que tenían piojos mostraron una mayor proporción de linfocitos que los que no tenían. En el recuento diferencial de leucocitos se observó un predominio de los neutrófilos seguido de los linfocitos en las tres especies. Los resultados muestran un menor estrés (menor valor de Neutrófilos/Linfocitos, N/L) en las focas muestreadas los primeros años en comparación con las focas muestreadas los últimos años 2019 y 2020 y esto podría estar asociado a un mecanismo de respuesta ante los factores estresantes del ambiente, tales como presencia de patógenos, contaminantes, cambios en las condiciones ambientales y/o el efecto de la actividad antropogénica. Dadas las limitaciones que implican el acceso y la toma de muestras en ambientes antárticos, y la manipulación de individuos de gran tamaño como las especies estudiadas, los resultados aquí obtenidos pretenden brindar información de base sobre estas asociaciones parásito-hospedador de las que poco se conoce. En este sentido la información presentada en esta Tesis contribuye no solo con el conocimiento de estas asociaciones ecológicas entre focas y piojos, sino que también brinda una línea de base del estado sanitario de estos tres pinnípedos antárticos, que por ser predadores de niveles tróficos altos se consideran buenos centinelas del estado de salud del ecosistema antártico. Además, por ser especies longevas, con ciclos de reproducción lentos son mucho más vulnerables que otras especies a perturbaciones ambientales, tales como como la alteración del hábitat, disponibilidad de presas y efectos antrópicos entre otros. Los resultados de esta Tesis refuerzan la importancia de los monitoreos a largo plazo de la salud de estas focas dependientes del hielo marino en la Península Antártica resultan esenciales, dado que esta región está experimentando un cambio ambiental sin precedentes.Lice from the family Echinophthiriidae (Phthiraptera: Anoplura) are obligate and permanent ectoparasites from pinnipeds and the river otter (Lontra canadensis). Among them, Antarctophthirus lice specifically parasitize a great variety of hosts, including sea lions, fur seals, true seals, and walrus. They are terrestrial-origin species that developed morphological, ecological, and behavioral adaptations to thrive in amphibian life hosts. They have become the only insects to colonize the deep waters. However, the main restriction is related to the fact that their eggs do not survive underwater, so lice reproduction can only occur when hosts remain on land for enough time. Reproductive events and the number of lice generations per year, consequently, are constrained by the haul-out behavior of their host. The main objective of this thesis was to study the parasitic ecology of three lice species associated with pack ice seals in the Antarctic Peninsula. Infestation parameters, i.e. prevalence (P), mean abundance (MA), and mean intensity (MI), were studied for each seal specie. The prevalence for leopard seals (Hydrurga leptonyx, LS) was the lowest (P=14%) compared to crabeater seals (Lobodon carcinophaga, CS) (P=50%) and Weddell seals (Leptonychotes weddellii, WS) (P=53.7%) and this could be related to the leopard seal solitary habits. Given the low prevalence of leopard seals, the data could not be modeled. Even though infestation parameters were estimated based on data from 50 leopard seals and their lice (A. ogmorhini). The P was higher in males than in females (15.8% vs 8.3). While the MI and MA were higher in females than males, a single female carrying 48 lice was found. Regarding the age class, juveniles presented a higher prevalence (33.3% vs 12.8%) and MI (26.0 vs 14.0) than adults, although a single juvenile carrying 26 lice was found. To model the infestation parameters based on the sex and age class of the host and the annual variation and to analyze the reproductive strategies of the lice, data from 5 years were used. Analyzing 54 crabeater seals with their respective lice (A. lobodontis), and 54 Weddell seals with their lice (A. carlinii). Sex does not affect P nor mean MA in CS and higher P and MA than adults do, probably due to juveniles foraging behavior and haul- out patterns. In turn, 20.37% of the CS have potentially viable eggs, the three nymphal stages (N1, N2, N3), and adults (P 50%, MA 81.7). In the WS, N3, and adults were found (P 54%, MA 3.1), while in the LS all stages were found (P 14%, MA 2.2). These results suggest that A. lobodontis would carry out egg clutches that could be viable. The transmission of A. carlinii would be mainly from adult lice, having to complete a generation in a short time, at least during the molting season. Transmission patterns of A. ogmorhini could not be established given the low values found. These reproductive strategies demonstrate that lice population dynamics are determined by seal behavior, mainly diving and haul-out patterns during their life cycle. In addition, they are evidence of the co-adaptation and co-evolution between lice of the family Echinophthiriidae and Antarctic seals. In the future, it is intended to study experimentally the life cycle of these species of lice, to characterize the reproductive strategies they use to guarantee their reproductive success. Body condition analysis showed a relationship between the total leukocyte count and the presence of lice, with the species with the highest prevalence (CS and WS) having the highest number of leukocytes in 10 fields. Furthermore, individuals carrying lice showed higher lymphocytes proportion than those who did not carry lice. The differential leukocyte count showed a predominance of neutrophils followed by lymphocytes in the three species. Fewer stress values (lower N/L value) were observed in the seals sampled in the first years compared to the seals sampled in the last years 2019 and 2020. This could be associated with a response mechanism to environmental stressors. Given the limitations implied by access and sampling in Antarctic environments, and the handling of large individuals such as the species studied, the results obtained here aim to provide basic information on these parasite-host associations which is little known. In this sense, the information presented here contributes not only to the knowledge of these ecological associations between seals and lice but also provides a baseline of the health status of these three Antarctic pinnipeds, which, being predators of high trophic levels, are considered good sentinels of the state of health of the Antarctic ecosystem. In addition, as they are long-lived species, with slow reproductive cycles, they are much more vulnerable than other species to environmental disturbances, such as habitat alteration, prey availability, and anthropic effects. Therefore, long-term monitoring studies of the health of these sea ice-dependent seals in the Antarctic Peninsula are essential, given that this region is experiencing unprecedented environmental change.